Historia evolutiva y la función de las hemoglobinas en las plantas: Evolutionary History and Function of Hemoglobins in Plants

Janet Palacios-Martínez; Ana I. Chávez-Martínez; Thelma J. Parra-Aguilar; Luis Cárdenas

doi:10.63622/RBS.2503

Autores/as

Janet Palacios-Martínez Departamento de Biología Molecular de Plantas, Instituto de Biotecnología, Universidad Nacional Autónoma de Mé-xico, Cuernavaca, Morelos, México. Autor/a https://orcid.org/0000-0002-6727-6090
Ana I. Chávez-Martínez Departamento de Biología Molecular de Plantas, Instituto de Biotecnología, Universidad Nacional Autónoma de Mé-xico, Cuernavaca, Morelos, México. Autor/a
Thelma J. Parra-Aguilar Departamento de Biología Molecular de Plantas, Instituto de Biotecnología, Universidad Nacional Autónoma de Mé-xico, Cuernavaca, Morelos, México. Autor/a https://orcid.org/0000-0002-1824-2572
Luis Cárdenas Departamento de Biología Molecular de Plantas, Instituto de Biotecnología, Universidad Nacional Autónoma de Mé-xico, Cuernavaca, Morelos, México. Autor/a https://orcid.org/0000-0002-6554-5832

DOI:

https://doi.org/10.63622/RBS.2503

Palabras clave:

Hemoglobina, leguminosas, simbióticas, no simbióticas, nodulación, hipoxia

Resumen

Las globinas, es decir, las hemoglobinas y las proteínas hemo-relacionadas, están ampliamente distribuidas en los tres dominios: Archaea, Bacteria y Eukarya. En el reino Plantae se han identificado dos clases de hemoglobinas, las simbióticas y las no-simbióticas. Las simbióticas fueron descubiertas en Glycine max en 1939, se expresan principalmente en los nódulos simbióticos y están involucradas en la unión y el transporte del oxígeno dentro del nódulo. Por otro lado, las hemoglobinas no-simbióticas, se clasifican en tres clases. La clase 1, es la de mayor ancestría, están involucradas en la respuesta a hipoxia y también regula la concentración de óxido nítrico, un gas que tiene grandes implicaciones en las plantas tales como: la morfogénesis, señalización hormonal, la determinación del destino celular, el metabolismo del nitrógeno y en la interacción simbiótica planta-microorganismo. Las clases 2 y 3 están involucradas en el metabolismo y/o transporte de oxígeno y óxido nítrico. A pesar de haber sido identificadas hace 85 años en leguminosas, aún no se tiene una clasificación amplia de las hemoglobinas en las especies de leguminosas con el genoma secuenciado. En un análisis bioinformático identificamos los genes homólogos de las hemoglobinas en 18 especies de plantas incluyendo ocho especies de leguminosas. Se identificaron los dominios conservados en las hemoglobinas como son el E7, CD1 y C2, sitios claves en la unión al grupo hemo y de otros ligandos como el oxígeno y el óxido nítrico. De acuerdo con el análisis filogenético se identificaron cuatro clusters, el primero y de mayor ancestría se denominó NsAHb3 y corresponde a las no simbióticas, seguido del cluster SAHb en el que se agruparon exclusivamente especies que tienen interacciones simbióticas. En los últimos dos clusters identificamos NsAHb1 y NsAHb2, también reportadas como no simbióticas. De manera interesante, las PvNsAHb2 y PvNsAHb3 tienen una expresión diferencial mayor en raíz, mientras que SAHb tienen mayor expresión diferencial en el nódulo. Estos resultados sugieren la especificidad tejido-estadio de las AHb´s en Phaseolus vulgaris.

Referencias

Andersson CR, Llewellyn DJ, Peacock WJ, Dennis ES. 1997. Cell-specific expression of the promoters of two nonlegume hemoglobin genes in a transgenic legume, Lotus corniculatus. Plant Physiology, 113(1), 45-57.

Bahmani R, Kim DG, Na JD, Hwang S. 2019. Expression of the tobacco non-symbiotic class 1 hemoglobin gene hb1 reduces cadmium levels by modulating cd transporter expression through decreasing nitric oxide and ROS level in Arabidopsis. Frontiers in Plant Science, 10(February), 1–19. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00201

Bai X, Long J, He X, Yan J, Chen X, Tan Y, Li K, Chen L, Xu H. 2016. Overexpression of spinach non-symbiotic hemoglobin in Arabidopsis resulted in decreased NO content and lowered nitrate and other abiotic stresses tolerance. Scientific Reports, 6(May), 1–14. https://doi.org/10.1038/srep26400

Becana M, Yruela I, Sarath G, Catalán P, Hargrove MS. 2020. Plant hemoglobins: a journey from unicellular green algae to vascular plants. New Phytologist, 227(6), 1618–1635. https://doi.org/10.1111/nph.16444

Borroto RG, Arredondo-Peter R. 2015. Las hemoglobinas de las bacterias. Revista de Educación Bioquímica, 34(3), 66–71.

Chen L, Wu Q, He T, Lan J, Ding L, Liu T, Wu Q, Pan Y, Chen T. 2020. Transcriptomic and Metabolomic Changes Triggered by Fusarium solani in Common Bean (Phaseolus vulgaris L.). Genes, 11(2), 177. https://doi.org/10.3390/genes11020177

Fukudome M, Watanabe E, Osuki K, Imaizumi R, Aoki T, Kucho K, Becana M, Uchiumi T. 2019. Stably transformed Lotus japonicus plants overexpressing phytoglobin LjGlb1-1 show decreased nitric oxide levels in roots and nodules as well as delayed nodule senescence. Plant & Cell Physiology, 60: 816–825. https://doi.org/10.1093/pcp/pcy245

Hardison RC. 1996. A brief history of hemoglobins: Plant, animal, protist, and bacteria. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 93(12), 5675–5679. https://doi.org/10.1073/pnas.93.12.5675

Hebelstrup KH, Hunt P, Dennis E, Jensen SB, Jensen EO. 2006. Hemoglobin is essential for normal growth of Arabidopsis organs. Physiologia Plantarum, 127(1), 157–166. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00653.x

Hoy JA, Hargrove MS. 2008. The structure and function of plant hemoglobins. Plant Physiology and Biochemistry, 46(3), 371–379. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2007.12.016

Hoy JA, Robinson H, Trent JT, Kakar S, Smagghe BJ, Hargrove MS. 2007. Plant Hemoglobins: A Molecular Fossil Record for the Evolution of Oxygen Transport. Journal of Molecular Biology, 371(1), 168–179. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2007.05.029

Hunt PW, Watts RA, Trevaskis B, Llewelyn DJ, Burnell J, Dennis ES, Peacock WJ. 2001. Expression and evolution of functionally distinct haemoglobin genes in plants. Plant Molecular Biology, 47(5), 677–692. https://doi.org/10.1023/A:1012440926982

Igamberdiev AU, Hill RD. 2004. Nitrate, NO and haemoglobin in plant adaptation to hypoxia: an alternative to classic fermentation pathways. Journal of experimental botany, 55(408), 2473-82. doi: 10.1093/jxb/erh272. Epub 2004 Sep 24. PMID: 15448180.

Khankhum S, Sela N, Osorno JM, Valverde RA. 2016. RNAseq analysis of endornavirus-infected vs. endorna-virus-free common bean (Phaseolus Vulgaris) cultivar black turtle soup. Frontiers in Microbiology, 7(NOV), 10–13. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.01905

Kundu S, Trent JT, Hargrove MS. 2003. Plants, humans and hemoglobins. Trends in Plant Science, 8(8), 387–393. https://doi.org/10.1016/S1360-1385(03)00163-8

Kuruthukulangarakoola GT, Zhang J, Albert A, Winkler B, Lang H, Buegger F, Gaupels F, Heller W, Michalke B, Sarioglu H, Schnitzler JP, Hebelstrup KH, Durner J, Lindermayr C. 2017. Nitric oxide-fixation by non-symbiotic haemoglobin proteins in Arabidopsis thaliana under N-limited conditions. Plant Cell and Environment, 40(1), 36–50. https://doi.org/10.1111/pce.12773

Larrainzar E, Villar I, Rubio MC, Pérez-Rontomé C, Huertas R, Sato S, Mun JH, Becana M. 2020. Hemoglobins in the legume–Rhizobium symbiosis. New Phytologist, 228(2), 472–484. https://doi.org/10.1111/nph.16673

Letunic I, Bork P. 2024. Interactive Tree of Life (iTOL) v6: recent updates to the phylogenetic tree display and annotation tool. Nucleic Acids Research, gkae268.

Maassen A, Hennig J. 2011. Effect of Medicago sativa Mhb1gene expression on defense response of Arabidopsis thaliana plants. Acta biochimica Polonica, 58(3), 427–432. https://doi.org/10.18388/abp.2011_2257

Mur LAJ, Sivakumaran A, Mandon J, Cristescu SM, Harren FJM, Hebelstrup, Kim H. 2012. Haemoglobin modulates salicylate and jasmonate/ethylene-mediated resistance mechanisms against pathogens. Journal of Experi-mental Botany, 63(12), 4375–4387. https://doi.org/10.1093/jxb/ers116

Ott T, Sullivan J, James EK, Flemetakis E, G€unther C, Gibon Y, Ronson C, Udvardi M. 2009. Absence of symbiotic leghemoglobins alters bacteroid and plant cell differentiation during development of Lotus japonicus root nodules. Molecular Plant-Microbe Interactions, 22: 800–808. https://doi.org/10.1094/MPMI-22-7-0800

Ott T, van Dongen JT, Gunther C, Krusell L, Desbrosses G, Vigeolas H, Bock V, Czechowski T, Geigenberg P, Udvardi M. 2005. Symbiotic leghemoglobins are crucial for nitrogen fixation in legume root nodules but not for general plant growth and development. Current Biology, 15: 531–535. https://doi.org/10.1016/j.cub.2005.01.042

Qu ZL, Zhong NQ, Wang HY, Chen AP, Jian GL, Xia GX. 2006. Ectopic expression of the cotton Non-symbiotic Hemoglobin gene GhHbd1 triggers defense responses and increases disease tolerance in Arabidopsis. Plant and Cell Physiology, 47(8), 1058–1068. https://doi.org/10.1093/pcp/pcj076

Schrödinger L, DeLano W. 2020. PyMOL.

Seregélyes C, Barna B, Hennig J, Konopka D, Pasternak TP, Lukács N, Fehér A, Horváth GV, Dudits D. 2003. Phytoglobins can interfere with nitric oxide functions during plant growth and pathogenic responses: A transgenic approach. Plant Science, 165(3), 541–550. https://doi.org/10.1016/S0168-9452(03)00213-9

Shimoda Y, Shimoda-Sasakura F, Kucho K, Kanamori N, Nagata M, Suzuki A, Abe M, Higashi S, Uchiumi T. 2009. Overexpression of class 1 plant hemoglobin genes enhances symbiotic nitrogen fixation activity between Mesorhizobium loti and Lotus japonicus. The Plant Journal, 57: 254–263. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2008.03689.x

Vázquez-Limón C, Hoogewijs D, Vinogradov SN, Arredondo-Peter R. 2012. The evolution of land plant hemo-globins. Plant Science, 191–192, 71–81. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2012.04.013

Villar I, Larrainzar E, Milazzo L, Pérez-Rontomé C, Rubio MC, Smulevich G, Martínez JI, Wilson MT, Reeder B, Huertas R, Abbruzzetti S, Udvardi M, Becana M. 2020. A plant gene encoding one-heme and two-heme hemoglobins with extreme reactivities toward diatomic gases and nitrite. Frontiers in Plant Science, 11, 600336. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.600336

Vinogradov SN, Moens L. 2008. Diversity of globin function: Enzymatic, transport, storage, and sensing. Journal of Biological Chemistry, 283(14), 8773–8777. https://doi.org/10.1074/jbc.R700029200

Vinogradov SN, Hoogewijs D, Bailly X, Arredondo-Peter R, Gough J, Dewilde S, Moens L, Vanfleteren JR. 2006. A phylogenomic profile of globins. BMC Evolutionary Biology, 6, 1–17. https://doi.org/10.1186/1471-2148-6-31

Vinogradov SN, Hoogewijs D, Bailly X, Mizuguchi K, Dewilde S, Moens L, Vanfleteren JR. 2007. A model of globin evolution. Gene, 398, 132–142. https://doi.org/10.1016/j.gene.2007.02.041

Wally OSD, Mira MM, Hill RD, Stasolla C. 2013. Hemoglobin regulation of plant embryogenesis and plant pathogen interaction. Plant Signaling and Behavior, 8(8). https://doi.org/10.4161/psb.25264

Waterhouse AM, Procter JB, Martin DM, Clamp M, Barton GJ. 2009. Jalview Version 2—a multiple sequence alignment editor and analysis workbench. Bioinformatics, 25(9), 1189-1191.

Watts RA, Hunt PW, Hvitved AN, Hargrove MS, Peacock WJ, Dennis ES. 2001. A hemoglobin from plants ho-mologous to truncated hemoglobins of microorganisms. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 98(18), 10119–10124. https://doi.org/10.1073/pnas.191349198